Sau khi hoàn tất việc chạy thử máy và huấn luyện, Whitaker lên đường cho chuyến đi vượt Đại Tây Dương sang quần đảo Anh. Nó là một trong những tàu frigate lớp Captain cuối cùng rời Hoa Kỳ, và đã trải qua một giai đoạn phục vụ độc lập trong vai trò hộ tống các đoàn tàu vận tải vượt Đại Tây Dương. Trong Chiến dịch Neptune, hoạt động hải quân trong khuôn khổ cuộc đổ bộ Normandy diễn ra vào ngày 6 tháng 6, 1944, nó tham gia thành phần hộ tống cho hai tàu chở quân vượt eo biển Manche đi sang các bãi đổ bộ Normandy, rồi ở lại khu vực này để phục vụ hộ tống và tuần tra chống tàu ngầm. Sau đó con tàu đi đến bến tàu Pollock tại Belfast, Bắc Ireland để tái trang bị trước khi được điều động gia nhập Đội Hộ tống 1 trong tháng 10.[9]

Vào ngày 1 tháng 11, tại vị trí ngoài khơi Malin Head ở bờ biển phía Bắc Ireland, Whitaker trúng phải ngư lôi phóng từ tàu ngầm U-boat Đức U-483 lúc 02 giờ 10 phút, tại tọa độ 55°30′B 007°39′T / 55,5°B 7,65°T / 55.500; -7.650 (HMS Whitaker (K580) torpedoed).[10] Con tàu bị mất phần mũi tàu, và 79 thành viên thủy thủ đoàn đã tử trận; tuy nhiên các biện pháp kiểm soát hư hỏng áp dụng đã dập tắt được đám cháy phát sinh lúc 03 giờ 20 phút.[3] Nó được kéo về cảng Londonderry, Bắc Ireland, rồi sau đó được tiếp tục kéo đến Belfast. Tuy nhiên những hư hỏng nó chịu đựng vượt quá mức có thể sửa chữa kinh tế, nên con tàu được xem là một tổn thất toàn bộ và được cho xuất biên chế vào tháng 3, 1945.[9][1]

Whitaker được hoàn trả trên danh nghĩa cho Hoa Kỳ vào ngày 3 tháng 12, 1945,[2][8] nhằm giảm bớt chi phí mà Anh phải trả cho Hoa Kỳ trong Chương trình Cho thuê-Cho mượn (Lend-Lease). Nó được rút tên khỏi danh sách Đăng bạ Hải quân Hoa Kỳ vào ngày 19 tháng 5, 1945,[2][8] và bị bán cho hãng John Lee tại Belfast để tháo dỡ vào ngày 9 tháng 1, 1947.[2][8]